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Tendenze regionali e temporali delle concentrazioni di mercurio nel sangue e del consumo di pesce nelle donne in età fertile negli Stati Uniti utilizzando i dati NHANES del 1999-2010

Abstract

La via primaria di esposizione al metilmercurio (MeHg), un noto neurotossicante per lo sviluppo, è l'ingestione di frutti di mare. Dal 2004, le donne in età riproduttiva negli Stati Uniti sono state esortate a mangiare pesce e crostacei come parte di una dieta sana, selezionando le specie che contengono livelli più bassi di MeHg. Eppure pochi studi hanno esaminato le tendenze nell'esposizione al MeHg e nel consumo di pesce nel tempo in questo gruppo di donne rispetto alla loro posizione geografica negli Stati Uniti. I dati di sei cicli consecutivi del National Health and Nutrition Examination Survey (NHANES), 1999-2010 (n=9597) sono stati utilizzati per determinare le tendenze del mercurio nel sangue per le donne di età compresa tra i 16 e i 49 anni residenti in diverse regioni degli Stati Uniti, e in base all'età, alla razza/etnia, al livello di reddito e al consumo di pesce utilizzando variabili geografiche. Nel complesso, le concentrazioni medie di mercurio nel sangue differivano tra i vari cicli di indagine e le concentrazioni di mercurio nel sangue erano inferiori nel 2009-2010 rispetto al 1999-2000. Ci sono stati modelli regionali nel consumo di pesce e nelle concentrazioni di Hg nel sangue con le donne che vivono nelle regioni costiere che hanno avuto il maggior consumo di pesce negli ultimi 30 giorni e i più alti livelli di Hg nel sangue rispetto alle donne residenti nell'entroterra. In media, le donne statunitensi in età riproduttiva hanno consumato più pesce e i livelli di mercurio nel sangue sono stati più bassi nel 2009-2010 rispetto al 1999-2000. Tuttavia, gli sforzi per incoraggiare il consumo di pesce sano potrebbero dover essere adattati alle diverse regioni degli Stati Uniti, data la variabilità spaziale osservata nei livelli di mercurio nel sangue.

Background

La popolazione generale è esposta al metilmercurio, un noto neurotossicante, principalmente a causa del consumo di pesce[1- 6]. Le concentrazioni di metilmercurio variano all’interno e tra le specie ittiche di oltre 100 volte[7, 8]. Per esempio, le concentrazioni di mercurio variano da <0,003 ppm (ppm) per i molluschi come capesante e gamberetti, a molte ppm per i pesci predatori di fascia alta come tonno, pesce spada e squalo [9, 10] . I pesci d’acqua dolce come la gallinella d’acqua e il luccio del nord possono anche avere un alto contenuto di metilmercurio[11, 12]. Di conseguenza, l’esposizione di un individuo al metilmercurio dipende in gran parte dal tipo e dalla frequenza delle specie ittiche consumate.

I consigli sui pesci si rivolgono alle donne in età fertile a causa della maggiore sensibilità del feto in via di sviluppo alla tossicità del metilmercurio. Tuttavia, comunicare i rischi e i benefici del consumo di frutti di mare è impegnativo a causa della necessità di ridurre l’esposizione al MeHg, incoraggiando al contempo il consumo di pesce che è la fonte primaria di acidi grassi omega 3 nella dieta[10]. Negli Stati Uniti, la Food and Drug Administration (FDA) e l’Environmental Protection Agency (U.S. EPA) hanno emesso una consulenza congiunta per le donne in gravidanza, le donne che possono rimanere incinte, le madri che allattano e i bambini piccoli. Il consiglio raccomanda di evitare specifici tipi di pesci che contengono alti livelli di mercurio, tra cui il pesce del Golfo, lo squalo, il pesce spada e lo sgombro, oltre a limitare l’assunzione di tonno bianco a 6 oz a settimana[9]. Allo stesso tempo, il consiglio afferma anche che il pesce è un alimento sano grazie al suo profilo nutrizionale unico e che le donne in età fertile dovrebbero consumare pesce a basso contenuto di mercurio fino a due volte alla settimana. Le più recenti raccomandazioni pubblicate dalle Linee guida dietetiche per gli americani, 2015 (DGA, 2015), pongono maggiore enfasi sui benefici piuttosto che affermare semplicemente che le donne dovrebbero consumare fino a due pasti a settimana di pesce a basso contenuto di metilmercurio. Tuttavia, la ricerca ha dimostrato che mentre i consumatori sono consapevoli del metilmercurio presente nel pesce e dei rischi ad esso associati, non sono a conoscenza di alcun consiglio specifico sul consumo di pesce[13, 14]. Mentre sono necessarie ulteriori ricerche per determinare come promuovere un consumo sano di pesce, è ragionevole temere che i consigli sul mercurio possano portare a una riduzione dell’assunzione di pesce o inibire il necessario aumento del consumo, ma le prove che ciò sia effettivamente accaduto sono deboli[15].

Per determinare se le donne americane in età fertile stanno adottando le pratiche previste dai consigli sul pesce e scelgono di consumare specie ittiche con livelli di mercurio più bassi, è necessario valutare i database che contengono dati geografico-specifici, in combinazione con i dati sul mercurio nel sangue e i dati sul consumo di pesce. L’attuale livello di riferimento del metilmercurio nel sangue, fissato dall’EPA degli Stati Uniti, è di 5,8 μg/L. Il livello di riferimento è il livello di equilibrio del mercurio nel sangue che è associato ad un’assunzione dietetica di metilmercurio alla dose di riferimento attuale di 0,1 μg/kg-bw/giorno. Questo livello di riferimento definisce il livello medio a lungo termine di mercurio nel sangue che è stato giudicato senza rischi apprezzabili quando la dose di riferimento è stata promulgata. Tuttavia, recenti ricerche e una rianalisi dei dati utilizzati per determinare la dose di riferimento hanno messo in discussione l’adeguatezza di questo livello di riferimento[7, 16]. Sono state trovate differenze anche nei livelli di mercurio nel sangue materno e nel sangue del cordone ombelicale a causa della bio-concentrazione del metilmercurio attraverso la placenta[8, 10, 17-20]. Poiché ricerche più recenti suggeriscono fortemente che l’attuale livello di riferimento può essere il livello di esposizione al quale iniziano ad essere osservati gli effetti avversi, il livello di 3,5 μg/L suggerito dai ricercatori precedenti può essere un riferimento più rilevante per il confronto fino a quando non viene determinata una dose di riferimento aggiornata [8, 21].

Questo studio esamina la variazione regionale e le tendenze temporali dei modelli di consumo di pesce per quanto riguarda i livelli di mercurio nel sangue nelle donne in età fertile negli Stati Uniti dal 1999 al 2010. Abbiamo ipotizzato che il tipo di pesce consumato e la quantità di pesce consumato e quindi i livelli totali di mercurio nel sangue intero variano a seconda della regione. In particolare, che coloro che vivono nelle zone costiere avrebbero un consumo di pesce più elevato e livelli di mercurio nel sangue più alti rispetto ai residenti non costieri e che questo varierebbe anche in base alla posizione geografica negli Stati Uniti.

Metodi

Popolazione studiata

NHANES è un’indagine nazionale continuativa che valuta lo stato di salute e nutrizionale della popolazione statunitense non istituzionalizzata, condotta dal National Center for Health Statistics (NCHS). Questo studio è stato limitato ai dati delle donne in età fertile (16-49 anni) in sei cicli consecutivi di NHANES che vanno dal 1999 al 2010 (N = 9.597). Oltre ai dati pubblicamente disponibili, questa analisi ha utilizzato la contea dell’intervistato come unità geografica. Si tratta di una variabile limitata e l’autorizzazione speciale per accedere a questi dati è stata concessa dal NCHS. Le procedure per l’accesso alle variabili riservate sono disponibili online.

Dati sul consumo di pesce

I partecipanti hanno completato un’intervista che ha chiesto loro di ricordare il numero di volte in cui hanno mangiato 31 tipi di pesce o crostacei nei 30 giorni precedenti. Non sono stati raccolti dati sulla quantità di ciascuna specie consumata. La frequenza del consumo di pesce e molluschi durante il periodo di richiamo di 30 giorni è stata calcolata come consumo totale e per tipo di pesce consumato; a) tonno, b) pesci predatori (squalo e pesce spada), c) pesci marini (bastoncini di pesce, eglefino, sgombro, porcellino, salmone, sardine, branzino, sconosciuto, altro sconosciuto, merluzzo giallo e pesce piatto) d) pesci d’acqua dolce (pesce gatto, pesce persico, luccio, luccio, trota, spigola e walleye) ed e) crostacei marini (granchio, gamberi, aragoste, cozze, ostriche, capesante, gamberetti, altri crostacei, altri crostacei sconosciuti).

Dati sul mercurio nel sangue

I file di dati NHANES contengono dati sul mercurio totale nel sangue (tHg) e sul mercurio inorganico nel sangue (iHg). Il metodo analitico per la misurazione del tHg nel sangue è stato descritto in dettaglio dal NCHS[12]. In breve, tHg è stato misurato utilizzando la spettrofotometria di assorbimento atomico del vapore freddo con un limite di rilevazione di 0,14 μg/L. Poiché il 90-95% del mercurio presente nel pesce è metilmercurio, si può supporre che tHg rappresenti il metilmercurio [10]. Il metilmercurio nel sangue (MeHg) è calcolato sottraendo iHg da tHg. Poiché il limite di rilevazione (LOD) per iHg è più grande del LOD per tHg, questo approccio può portare a valori negativi. Per affrontare questo problema, abbiamo seguito i protocolli descritti da Mahaffey et al. (2009) dove MeHg = tHg – iHg se la differenza è ≥ 0. Se la differenza è<0, MeHg=0,2 μg/L che è la metà. Se si suppone che MeHg abbia lo stesso LOD di iHg, allora MeHg può essere impostato uguale al LOD di iHg. Abbiamo scelto di effettuare l’analisi utilizzando MeHg e tHg come variabile dipendente[8]. Entrambi i modelli hanno mostrato tendenze e associazioni simili, quindi riportiamo solo i risultati per il mercurio totale. Delle 9.597 misurazioni di tHg nel sangue incluse in questa analisi, l’11% delle misurazioni di tHg era al di sotto del limite di rilevazione. I valori al di sotto del limite di rilevazione sono stati imputati utilizzando un valore pari al limite di rilevazione diviso per la radice quadrata di due.

Dati geografici

Abbiamo ipotizzato che i modelli di consumo di pesce sarebbero variati tra i residenti che vivevano sulla costa o vicino alla costa rispetto a quelli che vivevano nell’entroterra. Abbiamo anche ipotizzato che il tipo e la quantità di pesce consumato varierà a seconda della costa specifica (cioè, i tipi di pesce consumati sulla costa del Pacifico saranno diversi da quelli consumati nel Golfo del Messico). La contea del partecipante o l’equivalente della contea è stata utilizzata per classificare i partecipanti in quattro regioni di censimento e otto diversi gruppi regionali: Costa atlantica, Nord-Est, Grandi Laghi, Midwest, Sud, Golfo del Messico, Costa occidentale e Pacifico. Inoltre, abbiamo classificato i partecipanti come costieri o non costieri. Ogni contea che confinava con l’Oceano Pacifico, l’Oceano Atlantico, il Golfo del Messico o i Grandi Laghi era considerata costiera. Inoltre, è stata considerata costiera anche qualsiasi contea il cui centro si trovava entro 25 miglia da qualsiasi costa (vedi file aggiuntivo 1: Tabella S1 per un elenco delle contee costiere) ed è stata classificata in base alla sua vicinanza al più vicino corpo idrico più grande.

Covariates

I dati demografici sono stati inclusi nell’analisi come potenziali fattori di confusione: razza/etnicità (bianco non ispanico, nero non ispanico, altro ispanico, messicano americano e altro (che comprendeva asiatici, isolani del Pacifico, nativi americani e nativi dell’Alaska), età (16 anni).19, 20-29, 30-39 e 40-49 anni), reddito familiare (<$20.000, $20.000-$44.999, $45.000-$74.999 e $75.000+), e anno del ciclo di sondaggio.

Analisi statistica

Le stime della prevalenza della popolazione per ogni censimento e regione costiera sono state ottenute per i livelli di mercurio nel sangue con pesi campione adeguati, al fine di determinare la percentuale della popolazione che ha livelli di mercurio nel sangue superiori a quelli considerati preoccupanti per le donne in età riproduttiva. I livelli di mercurio nel sangue erano log naturali trasformati per approssimare una distribuzione normale. Sono stati utilizzati modelli di regressione lineare bivariata per esaminare la relazione tra ln tHg (come variabile continua) e l’anno del ciclo, il consumo di pesce, l’età, la razza/etnicità, il reddito familiare, il tipo di pesce e la regione di residenza. Le covariate che avevano un alfa >0,05 sono state poi incluse nei modelli di regressione lineare multivariata.

I modelli di regressione lineare sono stati utilizzati per valutare la relazione tra le concentrazioni di tHg di sangue come variabile continua e l’anno del ciclo di indagine. Ulteriori modelli di regressione lineare sono stati utilizzati anche per valutare l’associazione tra le concentrazioni di mercurio nel sangue e il consumo di 30 giorni di pesce e crostacei (totale e per tipo di pesce) controllando per razza/etnicità; reddito; tempo, posizione geografica ed età. Le variazioni temporali del tHg e del consumo di pesce sono state valutate utilizzando i test ANOVA e Tukey.

Seguendo le indicazioni del NCHS, i pesi forniti dal NCHS sono stati combinati e ponderati per tutte le analisi riportate in questo studio per tenere conto del complesso disegno di campionamento[12]. Tutte le analisi sono state eseguite utilizzando SAS, versione 9.2 (SAS Institute Inc., Cary, NC).

Risultati

Nel complesso, i livelli di mercurio nel sangue sono stati osservati diversi a seconda della regione e dello stato costiero negli Stati Uniti. La percentuale di donne per regione geografica di censimento e stato costiero che hanno avuto concentrazioni di Hg≥ 3,5 μg/L e≥ 5,8 μg/L tra il 1999-2010 sono presentate nella Tabella 1. In generale, le donne nel Nord-Est avevano la più alta percentuale di concentrazioni di Hg nel sangue con 6,48%≥ 5,8 μg/L e 15,21%≥ 3,5 μg/L, mentre le donne nel Midwest avevano le percentuali più basse (0,78 e 2,64% rispettivamente). Inoltre, quando l’Hg del sangue è stato valutato come variabile continua, sono state osservate anche concentrazioni medie di Hg nel sangue diverse a seconda della regione e dello stato costiero per le donne statunitensi in età fertile in tutti i cicli di indagine (Fig. 1; File aggiuntivo 1: Tabella S1). Nel complesso, le donne che vivono nelle regioni costiere hanno avuto livelli geometrici medi di Hg più alti (1,12 μg/L; 95% CI 1,05 μg/L,1,20 μg/L) rispetto a quelle che vivono in aree non costiere (0,74 μg/L; 95% CI 0,70 μg/L -0,78 μg/L). Inoltre, le donne che vivono nella regione costiera dell’Atlantico e del Pacifico avevano la più alta concentrazione geometrica media Hg di 2,41 μg/L, (95% CI 2,13 μg/L – 2,69 μg/L) e 1,97 μg/L, (95% CI 1,75 μg/L -2,19 μg/L), rispettivamente. Le donne nell’entroterra del Midwest hanno avuto le più basse concentrazioni geometriche medie di Hg di 0,94 μg/L (95% CI 0,88 μg/L -1,01 μg/L).Tabella 1 Percentuale totale di donne in età fertile (16-49 anni) con concentrazioni di mercurio≥3.5 μg/L e ≥ 5,8 μg/L per regione di censimento degli Stati Uniti e stato costiero per NHANES 1999-2010, ponderato (N==9.597)U.S.A. Regione di censimentoPr>Stato costieroPr>F Mercurio nel sangue interoNord-estMido-Mido-OvestCostastale non costieroPercentuale ≥ 3.5 μg/L 15.2110.772.648.36<0.00112.014.37<0.001Percentuale≥ 5.8 μg/L 6.483.260.784.24<0.0016.061.81<0.001Fig. 1A mappa della concentrazione di mercurio nel sangue intero (media geometrica e intervallo di confidenza del 95% (μg/L)) nelle donne in età fertile per le regioni costiere e interne per NHANES 1999-2010

Nel 2009-2010 si è registrata una diminuzione statisticamente significativa delle concentrazioni medie di mercurio nel sangue rispetto al 1999-2000 (Fig. 2 e file aggiuntivo 1: tabella S2). Mentre non vi è stata un’apparente tendenza alla diminuzione nel tempo, i livelli medi di tHg nel 1999-2000 erano di 1,96 ug/L (95% CI: 1,50, 2,42) rispetto a 1,39 ug/L L (95% CI: 1,26, 1,53).Fig. 2Distribuzione 2D del mercurio totale nel sangue (ug/L), secondo il ciclo di indagine NHANES, per le donne in età fertile.

Il consumo di pesce è stato il più frequente nell’Atlantico, nel Golfo del Messico e nelle regioni del Pacifico (vedi Fig. 3 e file aggiuntivo 1: Tabella S3). Anche le specie ittiche consumate variavano a seconda della regione. In tutte le regioni, ad eccezione dell’entroterra occidentale e dell’entroterra del Midwest, i molluschi erano la voce più consumata. Il pesce d’acqua dolce era quello consumato più spesso dalle donne che vivevano nella regione costiera del Golfo del Messico e il meno consumato nell’entroterra nord-orientale. Il pesce di mare era il più spesso consumato dalle donne che vivevano sulla costa del Pacifico e il meno spesso dalle donne nella regione del Golfo del Messico. Il consumo di tonno è stato abbastanza simile nei Grandi Laghi, nel Midwest interno e nel Nord-Est interno e il consumo più basso è stato riscontrato nel Golfo del Messico. I molluschi erano consumati con la maggiore frequenza nel Golfo del Messico e quelli meno consumati nei Grandi Laghi. Il pesce spada e lo squalo sono stati consumati da meno dell’1% di tutte le donne in tutte le regioni (file aggiuntivo 1: tabella S2).Fig. 3Mean ha riportato il consumo di pesce per specie nelle donne partecipanti a NHANES di età compresa tra i 16 e i 49 anni, per regione per tutti gli anni messi insieme.

La frequenza media ponderata del consumo di pesce negli ultimi 30 giorni per ogni ciclo di indagine viene visualizzata nel file aggiuntivo 1: Tabella S2. Il numero totale di volte in cui il pesce è stato consumato dalle donne statunitensi in età fertile è stato diverso nei sei cicli di indagine(p=0,05). Rispetto al 1999-2000, le donne statunitensi hanno consumato in media un pasto di pesce in più ogni 30 giorni nel ciclo di indagine 2009-2010 (Fig. 4 e file aggiuntivo 1: tabella S2). La percentuale di donne statunitensi che hanno riferito di non aver mangiato pesce nell’ultimo mese nel ciclo 2009-2010 è diminuita dal 1999-2000 (23% rispetto al 26%). Sebbene non vi sia stata una tendenza costante nel tempo, questi dati indicano che le donne statunitensi in età riproduttiva, in media, hanno consumato più pesce al mese nel 2009-2010 rispetto al 1999-2000. I dati hanno anche mostrato che la frequenza del consumo di pesce marino(p=0,01) e di molluschi (p=0,02) era aumentata leggermente ogni anno dal 1999 ad eccezione del 2007-2008. Eppure non c’è stata una differenza apprezzabile nel numero medio di volte in cui sono stati consumati pesci d’acqua dolce (p=0,24), tonno (p=0,09) o pesci predatori (p=0,55) in questo arco di tempo.Fig. 4Distribuzione del consumo totale di pesce (pasti al mese), secondo il ciclo di indagine NHANES, per le donne in età fertile

L’età, il reddito e la razza/etnicità sono stati associati ad un maggiore consumo di pesce nell’analisi bivariata. In particolare, con l’aumento dell’età è aumentato anche il consumo totale di pesce (β 0,08, 95% CI: 0,06,0,09) (File aggiuntivo 1: Tabella S3). L’età è stata anche associata ad un aumento del consumo di pesce marino(p < 0,01), pesce d’acqua dolce (p < 0,01), tonno (p < 0, 01) e molluschi (p < 0,01). Un aumento categorico del reddito totale delle famiglie è stato associato a un aumento statisticamente significativo del consumo totale di pesce(p<0,01), pesce di mare (p<0.01), tonno(p<0,01), molluschi (p<0,01), pesci d’acqua dolce (p=0,02) e pesce spada/squalo (p=0,05). Infine, i partecipanti che si sono auto-identificati come “Altri” (asiatici-americani, abitanti delle isole del Pacifico, nativi dell’Alaska e nativi americani) hanno consumato la maggior quantità di pesce al mese (6,4-8,8) e i messicani americani hanno consumato il minor numero di pesci al mese (3,0-4,1). La categoria “Altro” ha consumato la maggiore quantità di pesce marino negli ultimi 30 giorni e gli americani messicani ne hanno consumato il minor numero. Il pesce d’acqua dolce è stato consumato di più dai neri non ispanici negli ultimi 30 giorni e consumato di meno dagli ispanici. Il tonno è stato consumato il più frequentemente dai bianchi non ispanici e dai neri non ispanici il meno. Il pesce spada / squalo è stato consumato più frequentemente dai bianchi non ispanici e dai neri non ispanici meno. I molluschi sono stati consumati con maggiore frequenza dalla categoria “Altro” e con minore frequenza dagli americani messicani (vedi Fig. 5, file aggiuntivo 1: Tabella S2) .Fig. 5Mean ha riferito il consumo di pesce per specie nelle donne partecipanti a NHANES di età compresa tra i 16 e i 49 anni, per razza/etnicità per tutti gli anni combinati.

Le concentrazioni di Hg nel sangue sono state associate al reddito, all’età, alla razza/etnia, al totale dei pesci e alla regione. Le concentrazioni di Hg nel sangue sono aumentate con l’aumentare dell’età e del reddito, con quelli con un reddito familiare di ≥ $ 75.000 con concentrazioni di Hg più alte (β = 0,43, 95% CI: 0,26,0,61) rispetto a quelli che riportano un reddito familiare inferiore a $ 20.000. I messicani americani avevano le concentrazioni di Hg più basse (β=-0,09, 95% CI: -0,21,0,02) rispetto ai bianchi non ispanici. In media, le persone che si sono auto-identificate come razza ‘Altro’ avevano più Hg nel sangue (β=1,03, 95% CI: 0,65,1,40) rispetto a quelle della categoria dei Bianchi Non Ispanici. Il mercurio nel sangue era più elevato nelle donne residenti nella costa atlantica (β=0,47, 95% CI: 0,08,0,86) e nella costa del Pacifico (β=0,22, 95% CI: -0,18,0,63) rispetto alle donne dell’entroterra meridionale dopo aver controllato il consumo di pesce, l’età, l’etnicità razziale, il reddito e il ciclo di indagine. Al contrario, i livelli di mercurio nel sangue erano più bassi nelle donne residenti nella Costa del Golfo (β=-0,36, 95% CI: -0,76,-0,04), nella Costa dei Grandi Laghi (β=-0,54, 95% CI: -0,88,-0.19), l’entroterra del Midwest (β=-0,58, 95% CI: -0,93,-0,23), l’entroterra occidentale (β=-0.30, 95% IC: -0,93,-0,23) e interno Nord-Est (β=-0,43, 95% IC: -0,77,-0.09), rispetto a Inland South nei modelli regolati, mentre il controllo per le stesse covariate (Tabella 2).Tabella 2Modello di regressione lineare multipla che descrive le associazioni tra i livelli di mercurio nel sangue totale corretto per altre covariate tra le donne di 16-49 anni che partecipano a NHANES durante il 1999-2010Modello 1aModello1bModello1cβ(95%CI)β (95% CI)β (95% CI)β (95% CI)Intercept0.81(0.45,1.17)0.61(0.32,0.90)0.48(0.23,0.72)Ciclo di indagine 1999-20000.0 (rif)0.0 (rif)0.0 (rif)0.0 (ref) 2001-2002-0.44(-0.72,-0.17)*-0.57(-0.95,-0.19)*-0.47(-0.79,–0.14)* 2003–2004–0.53(–0.78,–0.27)*–0.58(–0.95,–0.22)*–0.67(–0.97,–0.37)* 2005–2006–0.56(–0.88,–0.24)*–0.59(–0.97,–0.21)*–0.57(–0.91,–0.22)* 2007–2008–0.57(–0.82,–0.31)*–0.73(–1.09,–0.38)*–0.66(–0.96,–0.35)* 2009–2010–0.68(–0.93,–0.43)*–0.67(–1.03,–0.31)*-0,71(-1,00,-0,41)*Income<$20,0000,0 (rif)0,0 (rif)0,0 (rif)0,0 (rif)$20,000-$44,9990,12(-0.02,0.26)0.15(0.02,0.28)*0.12(–0.02,0.26) $45,000–$74,9990.13(0.00,0.26)*0.17(0.04,0.31)*0.11(–0.02,0.24)$75.000+0,43(0,26,0,61)*0,54(0,36,0,71)*0,54(0,36,0,71)*0,41(0,24,0,59)*Race/Etnia Bianca non ispanica0,0 (rif)0,0 (rif)0.0 (rif)■Messican Americano-0,09(-0,21,0.02)-0,04(-0,16,0.08)-0,11(-0,22,0.01)■Altri ispanici0.0 (-0.31,0.32)0.35(-0.02,0.72)0.15(-0.18,0.48) Other1.03(0.65,1.40)*1.17(0.80,1.55)*1.03(0.66,1.39)*Nero non ispanico0,11(0,00,0,22)*0,25(0,13,0,38)*0,09(-0,02,0.21)Età 16-190,0 (rif.)0,0 (rif.)0.0 (ref) 20-290.19(0.10,0.29)*0.26(0.17,0.35)*0.19(0.09,0.28)* 30-390.41(0.23,0.59)*0.46(0.28,0.65)*0.41(0.22,0.59)*40-490,37(0,25,0,48)*0,44(0,34,0,55)*0,35(0,24,0,47)*Consumi di pesce al mese /00,0 (rif)0,0 (rif)0.0 (rif)■1-40,52(0,41,0,63)*-0,52(0,41,0,62)*5-81,12(0,99,1,24)*-1,14(1,01,1,27)*9+1,97(1,78,2.17)*-2,02(1,81,2,22)*-Regione Inland South0,0 (rif)– Costa Atlantica0,47(0,08,0,86)*– Costa del Golfo0.36(-0,76,0,04)– Costa del Pacifico0,22(-0,18,0,63)– Costa dei Grandi Laghi-0.54(-0,88,-0,19)*– Inland West-0,30(-0,69,0,08)– Inland Midwest0.58(-0,93,-0,23)*– Nel Northeast-0,43(-0,77,-0.09)*–Tipo di pesce Pesce spada e squalo-1,80(0,57,3,01)*-Tuna-0,13(0,09,0.17)*- Pesce spada;0,09(0.06,0.12)*- Pesce marino;0,08(0.01,0.15)*- Pesce d’acqua dolce;0,12(0.02,0.21)*Stato costiero non costiero -0,0 (rif.) Stato costiero -0,50(0,33,0.67)*aModello di regressione lineare multipla regolato per il ciclo di indagine, reddito familiare, età, razza/etnia, consumo di pesce e regione di residenzamodello regolato per il ciclo di indagine, reddito familiare, età, razza/etnia, consumo di pesce, tipo di modello di modello di pesce regolato per il ciclo di indagine, reddito familiare, età, razza/etnia, consumo di pesce e stato costiero*p<0,05

Fig. 1.Una mappa della concentrazione di mercurio nel sangue intero (media geometrica e intervallo di confidenza del 95% (μg/L)) nelle donne in età fertile per le regioni costiere e interne per NHANES 1999-2010

Fig. 2.Fig. 2. Distribuzione del mercurio totale nel sangue (ug/L), per ciclo di indagine NHANES, per le donne in età fertile

Fig. 3.Fig. 3. Consumo medio di pesce segnalato per specie nelle donne partecipanti a NHANES di età compresa tra i 16 e i 49 anni, per regione per tutti gli anni combinati

Fig. 4.Fig. 4. Distribuzione del consumo totale di pesce (pasti al mese), per ciclo di indagine NHANES, per le donne in età fertile

Fig. 5.Fig. 5. Consumo medio di pesce segnalato per specie nelle donne partecipanti a NHANES di età compresa tra i 16 e i 49 anni, per razza/etnicità per tutti gli anni combinati

Discussione

Lo studio attuale ha osservato che le donne statunitensi in età fertile che vivono nelle regioni costiere consumano più pesce al mese e hanno concentrazioni di Hg di sangue intero più elevate rispetto alle donne che vivono nel Midwest dopo aver controllato per altri confonditori. In particolare, le donne che vivevano nelle regioni costiere dell’Atlantico o del Pacifico avevano la più alta assunzione di pesce e le più alte concentrazioni di Hg nel sangue. Questi risultati sono coerenti con altri studi che hanno osservato differenze nell’esposizione al mercurio anche all’interno di un singolo stato a causa del luogo di residenza (costiero / non costiero), del tipo di pesce consumato e dei tassi di consumo[1, 22- 24]. Rispetto ai risultati di un precedente studio di Mahaffey et al. (2009), che hanno esaminato le donne in età fertile utilizzando i dati NHANES del 1999-2004, abbiamo visto una modesta diminuzione delle concentrazioni medie geometriche di mercurio nel sangue per le donne residenti sulla costa atlantica, da 1,55 μg/L a 1.35 μg/L, e nel Golfo del Messico, da 0,96 μg/L a 0,88 μg/L, ma un modesto aumento per le donne residenti nell’entroterra nord-orientale da 0,77 μg/L a 0,85 μg/L e nessun cambiamento in altre regioni, se si aggiungono gli ulteriori cicli di indagine NHANES 2005-2010 [10].

Le donne che vivono nelle aree costiere erano maggiormente a rischio di avere concentrazioni di mercurio nel sangue superiori al livello di riferimento di 5,8 μg/L (6,1 vs 1,8% per le aree non costiere). Le donne che vivono nel Nord-Est erano maggiormente a rischio di avere concentrazioni di mercurio nel sangue superiori a 5,8 μg/L (6,5%), rispetto alle altre regioni censite. Il livello di riferimento è il livello di equilibrio del mercurio nel sangue che è associato ad un’assunzione dietetica di metilmercurio alla dose di riferimento attuale di 0,1 μg/kg-bw/giorno. Questo livello di riferimento definisce il livello medio a lungo termine di mercurio nel sangue che è stato giudicato senza rischi apprezzabili. Tuttavia, recenti ricerche e una rianalisi dei dati utilizzati per determinare la dose di riferimento (0,1 μg/kg-bw/giorno) hanno messo in discussione l’adeguatezza di questo livello di riferimento [7, 16]. Poiché ricerche più recenti suggeriscono fortemente che l’attuale livello di riferimento può essere il livello di esposizione al quale iniziano ad essere osservati gli effetti avversi, il livello modificato di 3,5 μg/L suggerito dai ricercatori precedenti può essere un parametro di riferimento più rilevante per il confronto fino a quando non viene determinata una dose di riferimento aggiornata. Utilizzando 3,5 μg/L, abbiamo visto modelli simili, ma più pronunciati. Le donne del Nord-Est erano ancora a rischio maggiore, con il 15,21% in più rispetto al livello di riferimento suggerito. Le donne che vivono nelle regioni costiere erano ancora a maggior rischio di avere concentrazioni di mercurio nel sangue superiori al livello suggerito di 3,5 μg/L rispetto alle aree non costiere.

È importante notare che negli ultimi anni abbiamo anche osservato che il consumo totale mensile di pesce da parte delle donne statunitensi in età riproduttiva era più elevato. In particolare, nel 2009-2010 il consumo di pesce marino e di crostacei era aumentato di circa un ulteriore pasto di pesce al mese rispetto al 1999-2000, ma il consumo di pesce d’acqua dolce, tonno e pesce spada/squalo era diminuito leggermente nel tempo. Questo è incoraggiante se si considera che il consumo di pesce marino e di crostacei è stato associato al più piccolo aumento del mercurio totale nel sangue intero 0,08 (95%CI: 0,01,0,15) e 0,09 (95%CI: 0,06,0,12), rispettivamente. In particolare, c’è stata anche una diminuzione statisticamente significativa dei livelli medi di mercurio nel sangue intero tra il 1999-2000 e il 2009-2010.

In media le donne che hanno mangiato pesce con maggiore frequenza (più di 9 volte nell’ultimo mese) nel 2009-2010 hanno avuto livelli di mercurio nel sangue inferiori rispetto alle donne che hanno mangiato pesce allo stesso ritmo nel 1999-2000. Le donne che hanno mangiato pesce 9+ volte negli ultimi 30 giorni nel 2009-2010 avevano un livello medio aritmetico di mercurio nel sangue di 2,4 μg/L (95%CI: 2.1,2.7), rispetto a 4,1 μg/L (95%CI: 3,5,4.7), nel 1999-2000 in un’analisi bivariata.

L’aumento osservato del consumo di pesce e la corrispondente diminuzione dei livelli di mercurio nel sangue può essere attribuito a diverse possibilità. Nel ciclo di indagine più recente (2009-2010) il 34% del consumo di pesce proveniva da pesce marino, il 18% da tonno, il 42% da molluschi, il 5% da pesce d’acqua dolce e meno di un quarto per cento da pesce spada o squalo. Il pesce spada e lo squalo hanno la più forte associazione con l’aumento dei livelli di mercurio nel sangue (β1,80, 95%CI: 0,57,3,01) seguito dal tonno e dai pesci d’acqua dolce. Tuttavia rappresentano una percentuale così piccola del pesce consumato negli Stati Uniti, sembra improbabile che il consumo di queste specie influisca sui livelli di mercurio nel sangue a livello nazionale. Il calo dei livelli di mercurio nel sangue delle donne nei campioni NHANES potrebbe essere stato determinato in gran parte o in parte dai cambiamenti del mercato; ad esempio, nel corso del decennio studiato, le quote di mercato per le varietà a basso contenuto di mercurio, tra cui gamberetti, tilapia, salmone e pesce gatto, sono aumentate drasticamente, mentre le quote delle varietà ad alto contenuto di mercurio sono diminuite, così come il consumo di questi pesci ad alto contenuto di mercurio da parte delle donne in età fertile, come già notato. Il tonno è di particolare interesse, in quanto nel 2014 ha rappresentato il 14% del mercato ittico statunitense (FDA 2014). È quindi plausibile che le differenze di consumo di tonno tra regioni o età o gruppi etnici possano essere associate a differenze nei livelli di mercurio nel sangue. Se così fosse, ciò avrebbe importanti implicazioni per i consigli sul consumo di frutti di mare.

Coerentemente con altri studi, abbiamo scoperto che con l’aumentare dell’età e del reddito, il consumo di pesce aumentava[25, 26]. Tuttavia, le donne di 40-49 anni avevano concentrazioni di mercurio nel sangue inferiori rispetto alle donne di 30-39 anni. Anche le donne più anziane (40-49 anni) consumano più pesce totale (5,1 pasti/mese) rispetto alle donne più giovani (15-19 anni: 2,6 pasti/mese) e consumano più pesce spada/squalo e pesce d’acqua dolce rispetto alle categorie di età più giovani. Poiché i consigli sul consumo di pesce sono generalmente rivolti alle donne in età fertile, è possibile che le donne più anziane, che non hanno più intenzione di avere figli, possano non prestare attenzione ai consigli sul consumo di pesce se ritengono che i consigli non siano più di loro competenza. I consigli devono comunque concentrarsi sull’incoraggiare le donne più giovani a consumare più pesce a basso contenuto di mercurio e ad alto contenuto di omega 3, poiché il 36,8% delle donne tra i 16 e i 19 anni e il 24,1% delle donne tra i 20 e i 29 anni non consumava affatto pesce.

Abbiamo anche scoperto che, analogamente a studi precedenti, coloro che hanno identificato come nativi dell’Alaska, indiani d’America, abitanti delle isole del Pacifico, dei Caraibi o asiatici (categoria “Altra razza/etnicità”) consumavano il maggior numero di pesci al mese e avevano i più alti livelli di mercurio nel sangue, ma l’80% del consumo di pesce riportato proveniva da pesci marini o crostacei [26]. Gli americani messicani mangiavano il minor numero di pesci al mese e avevano i più bassi livelli di mercurio nel sangue. Il 70% del pesce che consumavano era marino o crostaceo. Se si considerano le differenze geografiche nel consumo di pesce, la costa atlantica era quella che consumava il maggior numero di pesci al mese, la maggior parte dei quali era costituita da pesce marino e crostacei. Un aumento del reddito familiare era anche associato a un maggiore consumo di pesce e ai livelli di mercurio nel sangue. Le differenze geografiche possono essere dovute al fatto che il pesce fresco è più disponibile nelle zone costiere e che la cucina delle zone costiere enfatizza il pesce più della cucina interna[22].

I dati geografici specifici e demografici sono importanti per sviluppare consigli significativi sul consumo di pesce. Gli avvisi sul consumo di pesce sono spesso basati su stime aggregate a livello nazionale delle concentrazioni di metilmercurio nel pesce e sui tassi di consumo di pesce che rappresentano una popolazione specifica, come le donne in età fertile[25]. La determinazione dei contributi specifici del sito al mercurio nell’ambiente e del pesce specifico consumato dalla popolazione locale sarebbe utile soprattutto in un’area come la parte nord-orientale degli Stati Uniti e lungo la costa atlantica, dove vi sono sia concentrazioni di mercurio nel sangue più elevate sia il consumo di pesce. Gruppi demografici specifici sono anche più sensibili alla tossicità del mercurio a causa dell’età, della razza/etnia, dell’identità e delle pratiche culturali e della vicinanza alle coste[8, 27-30]. Gli avvisi sul consumo di pesce devono essere adattati per riflettere le abitudini di consumo di pesce della popolazione a cui sono destinati o per coloro che sono a rischio.

La ricerca ha dimostrato che gli avvisi sul consumo di pesce spesso non sono riportati in modo efficace. Studi recenti hanno rilevato che la consapevolezza degli avvisi era più bassa tra le donne e in particolare tra le donne in gravidanza, i gruppi etnici non bianchi, gli anziani, le persone di età compresa tra i 15 e i 19 anni, le persone a basso reddito e le persone con meno di un’istruzione scolastica superiore [22,28, 31]. I ricercatori in California hanno scoperto che la consapevolezza della consulenza non garantisce che le informazioni fornite siano comprese o accettate[31]. Il pubblico destinatario può ignorare il consiglio per diverse ragioni; il consiglio può essere in contraddizione con le credenze culturali di lunga data, o può non essere preoccupato dei potenziali effetti sulla salute, o può scoprire che mancano le prove di un danno[31- 37]. Spesso i consigli per il consumo di pesce si concentrano sulle specie ittiche a più alto rischio di esposizione al metilmercurio e non includono esempi di specie a basso contenuto di metilmercurio e ad alto contenuto di grassi polinsaturi. Questo metodo compromette la salute e i benefici nutrizionali del consumo di pesce e, a sua volta, le donne in età riproduttiva possono essere prive dei benefici nutrizionali ottenuti dal pesce. Le informazioni devono essere presentate in modo equilibrato per migliorare l’accettazione e per evitare che un gruppo alimentare così importante venga completamente evitato.

Spesso le agenzie statali emettono lunghi e dettagliati consigli che sono stati difficili da interpretare per gruppi etnici diversi e per chi non parla inglese[31, 38, 39]. I consigli appropriati per gli asiatici potrebbero non essere applicabili ai nativi americani, oppure, le specie e le quantità consumate dai coreani potrebbero essere molto diverse da quelle consumate dai vietnamiti. La categoria “Altro” nell’indagine NHANES, include un diverso mix di gruppi razziali. Quando si elaborano avvisi sul consumo di pesce, bisogna fare attenzione a garantire che le informazioni siano adeguate alle diverse preferenze e abitudini di consumo di pesce di questi sottogruppi.

Nonostante la tendenza generale all’aumento del consumo di pesce, solo il 21% delle donne statunitensi nel 2009-2010 ha consumato pesce al ritmo di due volte a settimana (8-12 oz/settimana), come raccomandato dalla più recente linea guida dietetica aggiornata per gli americani (DGA, 2015). Le linee guida aggiornate invitano le donne in età fertile a mangiare 8-12 once di pesce a settimana e forniscono un elenco di nove varietà di frutti di mare che sono sia ad alto contenuto di omega-3 s che a basso contenuto di mercurio (DGA, 2015). Mentre questa percentuale è significativamente superiore a 1999-2000 in cui solo il 12% della popolazione consumava pesce al tasso raccomandato, le donne in età riproduttiva possono essere privi dei benefici nutrizionali ottenuti dal pesce. Lando et al. hanno trovato risultati simili in cui quasi tutte le donne nel loro studio hanno consumato molto meno delle raccomandazioni attuali e le donne in gravidanza e in età post-partum potrebbero non mangiare abbastanza pesce a basso contenuto di mercurio per ottenere i benefici del consumo di pesce[22]. È necessario trovare dei modi per incoraggiare tutte le donne a consumare più pesce a basso contenuto di mercurio e ad alto contenuto di acidi grassi omega tre. Il pesce è un’eccellente fonte di proteine di alta qualità, contiene vitamine e altri nutrienti essenziali, così come alti livelli di grassi insaturi polinsaturi omega-3[40]. Il miglioramento dei risultati fetali, come la gestazione più lunga, l’aumento del peso alla nascita e i benefici nello sviluppo del cervello fetale sono stati segnalati per le donne che consumano pesce durante la gravidanza[1, 41].

Come discusso da Groth, gli avvisi sul consumo di pesce devono delineare chiaramente quali specie di pesce possono essere consumate spesso o, al contrario, dovrebbero essere evitati[7]. Piuttosto che concentrarsi esclusivamente sulle specie da evitare, sarebbe utile fornire un’ampia gamma di pesci a basso contenuto di metilmercurio e ad alto contenuto di omega 3 s. Questo elenco dovrebbe essere completo per includere non solo il pesce che può essere consumato da una serie di gruppi etnici diversi, ma anche il pesce che può essere specifico per le regioni geografiche. È necessario un miglioramento nella segnalazione degli avvisi sul consumo di pesce, che potrebbe essere ottenuto fornendo materiale informativo alle cliniche sanitarie, ai pediatri e ai ginecologi per raggiungere le popolazioni ad alto rischio[28].

Anche se il nostro studio ha molti punti di forza, tra cui l’uso di 6 cicli di dati NHANES che hanno raccolto i dati del questionario e i dati dei biomarcatori utilizzando gli stessi metodi per ogni ciclo insieme ai dati geografici ristretti, ci sono stati anche dei limiti che vale la pena di notare. Per esempio, abbiamo utilizzato un questionario di richiamo del cibo di 30 giorni per accertare l’assunzione di pesce. Questa durata del richiamo potrebbe introdurre una classificazione errata e ha un potenziale di distorsione. Tuttavia, questo questionario è stato utilizzato in modo coerente in tutti i cicli e di conseguenza dovrebbe essere valido internamente, poiché è improbabile che la distorsione del richiamo che è insita nei questionari sulla frequenza degli alimenti differisca da un ciclo di indagine all’altro. Inoltre, i pesci e i molluschi sono generalmente alimenti facilmente identificabili e quindi più facilmente richiamabili rispetto ad altri gruppi di alimenti[8]. Inoltre, la validità del richiamo dietetico per il consumo di pesce è risultata essere maggiore rispetto a tutti gli altri gruppi di alimenti[42, 43]. Tuttavia, il questionario ha raccolto solo dati sulla frequenza e quindi non si conoscono le quantità consumate, né si è potuto determinare se le dimensioni delle porzioni sono cambiate nel tempo.

Conclusione

Gli avvisi sul pesce hanno il compito di bilanciare i benefici del consumo di pesce con la riduzione del rischio di esposizione al mercurio. Mentre sembra che i livelli di mercurio nel sangue intero stiano diminuendo e che il consumo di pesce stia aumentando nel tempo, un numero considerevole di donne in età riproduttiva negli Stati Uniti ha ancora livelli di mercurio nel sangue superiori a quelli raccomandati dall’attuale livello di riferimento dell’EPA e ancora di più sono al di sopra del livello suggerito di 3,5 μg/L. Una grande porzione non mangia pesce due volte alla settimana come raccomandato dalle linee guida dietetiche per gli americani. I gestori del rischio e i medici devono considerare i dati demografici target per gli avvisi sul consumo di pesce, come le popolazioni risponderanno a questi avvisi, come queste risposte influenzeranno l’assunzione di nutrienti e l’esposizione al metilmercurio, e l’effetto che questo avrà sulla salute pubblica[44]. L’enfasi deve essere posta sulla necessità di fornire alle donne in età riproduttiva consigli che mettano in evidenza i benefici positivi del consumo di pesce, in particolare durante la gravidanza, e forniscano esempi di pesci a basso contenuto di mercurio e ad alto contenuto di omega 3 s, piuttosto che limitarsi a indicare i pesci ad alto contenuto di mercurio. Gli avvisi devono essere ampi per includere il pesce consumato da una serie di popolazioni etnicamente diverse e il più possibile specifiche per regione.

References

  1. Birch RJ, Bigler J, Rogers JW, Zhuang Y, Clickner RP. Trends in blood mercury concentrations and fish consumption among US women of reproductive age, NHANES, 1999–2010. Environ Res. 2014; 133:431-8. DOI | PubMed
  2. Bjermo H, Sand S, Nälsén C, Lundh T, Barbieri HE, Pearson M. Lead, mercury, and cadmium in blood and their relation to diet among Swedish adults. Food Chem Toxicol. 2013; 57:161-9. DOI | PubMed
  3. Driscoll CT, Mason RP, Chan HM, Jacob DJ, Pirrone N. Mercury as a global pollutant: sources, pathways, and effects. Environ Sci Technol. 2013; 47:4967-83. DOI | PubMed
  4. Jenssen MT, Brantsæter AL, Haugen M, Meltzer HM, Larssen T, Kvalem HE. Dietary mercury exposure in a population with a wide range of fish consumption—Self-capture of fish and regional differences are important determinants of mercury in blood. Sci Total Environ. 2012; 439:220-9. DOI | PubMed
  5. Kim M-K, Zoh K-D. Fate and transport of mercury in environmental media and human exposure. J Prev Med Public Health. 2012; 45:335. DOI | PubMed
  6. Oken E, Guthrie LB, Bloomingdale A, Platek DN, Price S, Haines J. A pilot randomized controlled trial to promote healthful fish consumption during pregnancy: the food for thought study. Nutr J. 2013; 12:1. DOI | PubMed
  7. Groth E. Scientific foundations of fish-consumption advice for pregnant women: Epidemiological evidence, benefit-risk modeling, and an integrated approach. Environ Res. 2017;152:386–406.
  8. Mahaffey KR, Clickner RP, Jeffries RA. Adult women’s blood mercury concentrations vary regionally in the United States: association with patterns of fish consumption (NHANES 1999–2004). Environ Health Perspect. 2009; 117:47. DOI | PubMed
  9. . Accessed 24 May 2016.Publisher Full Text
  10. Mahaffey KR, Clickner RP, Bodurow CC. Blood organic mercury and dietary mercury intake: national health and nutrition examination survey, 1999 and 2000. Environ Health Perspect. 2004; 112:562. DOI | PubMed
  11. Harper BL, Harris SG. A possible approach for setting a mercury risk-based action level based on tribal fish ingestion rates. Environ Res. 2008; 107:60-8. DOI | PubMed
  12. Rose SA, Feldman JF. Prediction of IQ and specific cognitive abilities at 11 years from infancy measures. Dev Psychol. 1995; 31:685. DOI
  13. Frithsen I, Goodnight W. Awareness and implications of fish consumption advisories in a women’s health setting. J Reprod Med. 2009; 54:267-72. PubMed
  14. Lando AM, Zhang Y. Awareness and knowledge of methylmercury in fish in the United States. Environ Res. 2011; 111:442-50. DOI | PubMed
  15. Shimshack JP, Ward MB, Beatty TK. Mercury advisories: information, education, and fish consumption. J Environ Econ Manag. 2007; 53:158-79. DOI
  16. Budtz-Jørgensen E, Grandjean P, Weihe P. Separation of risks and benefits of seafood intake. Environ. Health Perspect. 2007;115(3)323–327.
  17. Mergler D, Anderson HA, Chan LHM, Mahaffey KR, Murray M, Sakamoto M. Methylmercury exposure and health effects in humans: a worldwide concern. AMBIO. 2007; 36:3-11. DOI | PubMed
  18. Morrissette J, Takser L, St-Amour G, Smargiassi A, Lafond J, Mergler D. Temporal variation of blood and hair mercury levels in pregnancy in relation to fish consumption history in a population living along the St. Lawrence river. Environ Res. 2004; 95:363-74. DOI | PubMed
  19. Stern AH, Smith AE. An assessment of the cord blood: maternal blood methylmercury ratio: implications for risk assessment. Environ Health Perspect. 2003; 111:1465. DOI | PubMed
  20. Walker JB, Houseman J, Seddon L, McMullen E, Tofflemire K, Mills C. Maternal and umbilical cord blood levels of mercury, lead, cadmium, and essential trace elements in Arctic Canada. Environ Res. 2006; 100:295-318. DOI | PubMed
  21. Sato RL, Li GG, Shaha S. Antepartum seafood consumption and mercury levels in newborn cord blood. Am J Obstet Gynecol. 2006; 194:1683-8. DOI | PubMed
  22. Lando AM, Fein SB, Choinière CJ. Awareness of methylmercury in fish and fish consumption among pregnant and postpartum women and women of childbearing age in the united states. Environ Res. 2012; 116:85-92. DOI | PubMed
  23. Patch SC, Maas RP, Sergent KR. An Investigation of Factors Related to Levels of Mercury in Human Hair. University of North Carolina-Asheville Environmental Quality Institute. 2005.
  24. Warner K. Mercury LeveLs in hair of coastaL aLabaMa angLers and residents. Report Oceana: Washington; 2007.
  25. Taylor DL, Williamson PR. Mercury contamination in Southern New England coastal fisheries and dietary habits of recreational anglers and their families: Implications to human health and issuance of consumption advisories. Mar Pollut Bull. 2016.
  26. Traynor S, Greg Kearney MPH. Fish consumption patterns and mercury exposure levels among women of childbearing age in Duval County, Florida. J Environ Health. 2013; 75:8.
  27. Jennings V, Larson L, Yun J. Advancing sustainability through urban green space: cultural ecosystem services, equity, and social determinants of health. Int J Environ Res Public Health. 2016;13:196..
  28. Katner A, Ogunyinka E, Sun M-H, Soileau S, Lavergne D, Dugas D. Fishing, fish consumption and advisory awareness among Louisiana’s recreational fishers. Environ Res. 2011; 111:1037-45. DOI | PubMed
  29. Lincoln RA, Shine JP, Chesney EJ, Vorhees DJ, Grandjean P, Senn DB. Fish consumption and mercury exposure among Louisiana recreational anglers. Environ Health Perspect. 2011; 119:245. DOI | PubMed
  30. McKelvey W, Gwynn RC, Jeffery N, Kass D, Thorpe LE, Garg RK, et al. A biomonitoring study of lead, cadmium, and mercury in the blood of New York City adults. Environ Health Perspect. 2007;1435–41.
  31. Tan ML, Ujihara A, Kent L, Hendrickson I. Communicating fish consumption advisories in California: what works, what doesn’t. Risk Anal. 2011; 31:1095-106. DOI | PubMed
  32. Beehler GP, McGuinness BM, Vena JE. Polluted fish, sources of knowledge, and the perception of risk: contextualizing African american anglers’ sport fishing practices. Hum Organ. 2001; 60:288-97. DOI
  33. Burger J, Staine K, Gochfeld M. Fishing in contaminated waters: knowledge and risk perception of hazards by fishermen in New York city. J Toxicol Environ Health A Curr Iss. 1993; 39:95-105. DOI
  34. Cable TT, Udd E. Effective communication of toxic chemical warnings to anglers. N Am J Fish Manag. 1990; 10:382-7. DOI
  35. Connelly NA, Knuth BA, Brown TL. Sportfish consumption patterns of lake Ontario anglers and the relationship to health advisories. N Am J Fish Manag. 1996; 16:90-101. DOI
  36. Dawson J, Sheeshka J, Cole DC, Kraft D, Waugh A. Fishers weigh in: benefits and risks of eating great lakes fish from the consumer’s perspective. Agric HumValues. 2008; 25:349-64.
  37. May H, Burger J. Fishing in a polluted estuary: fishing behavior, fish consumption, and potential risk. Risk Anal. 1996; 16:459-71. DOI | PubMed
  38. Burger J, Waishwell L. Are we reaching the target audience? evaluation of a fish fact sheet. Sci Total Environ. 2001; 277:77-86. DOI | PubMed
  39. Chess C, Burger J, McDermott MH. Speaking like a state: environmental justice and fish consumption advisories. Soc Nat Resour. 2005; 18:267-78. DOI
  40. Domingo JL. Omega-3 fatty acids and the benefits of fish consumption: is all that glitters gold?. Environ Int. 2007; 33:993-8. DOI | PubMed
  41. Oken E, Wright RO, Kleinman KP, Bellinger D, Amarasiriwardena CJ, Hu H, et al. Maternal fish consumption, hair mercury, and infant cognition in a US cohort. Environ Health Perspect. 2005;1376–80.
  42. Karvetti RL, Knuts LR. Validity of the 24-hour dietary recall. J Am Diet Assoc. 1985; 85:1437-42. PubMed
  43. MacIntosh DL, Spengler JD, Ozkaynak H, Tsai L, Ryan PB. Dietary exposures to selected metals and pesticides. Environ Health Perspect. 1996; 104:202. PubMed
  44. Cohen JT, Bellinger DC, Connor WE, Kris-Etherton PM, Lawrence RS, Savitz DA. A quantitative risk–benefit analysis of changes in population fish consumption. Am J Prev Med. 2005; 29:325-334. DOI | PubMed

Fonte

Cusack LK, Smit E, Kile ML, Harding AK (2017) Regional and temporal trends in blood mercury concentrations and fish consumption in women of child bearing Age in the united states using NHANES data from 1999–2010. Environmental Health 1610. https://doi.org/10.1186/s12940-017-0218-4